RIS318649 Grondige vragen over gemeentelijke tuinen in Den Haag bijlage 1

De verhouding tussen bacteriën en schimmels moet niet doorslaan naar bacteriën, want dat maakt de bodem minder weerbaar tegen extreme weersomstandigheden. Verlies aan hogere trofische niveaus leidt tot een verlies aan bodemfuncties, waardoor bodems eveneens hun stabiliteit kunnen verliezen. In landbouwbodems is als gevolg van bodemverstoring door grondbewerking en andere cultuurmaatregelen het bodemvoedselweb minder complex dan in 21

een goed ontwikkelde natuurlijke bodem. In de hoog-intensieve landbouwpraktijk waar bodems belangrijke componenten van bodembiodiversiteit hebben verloren, moet de boer zelf veel meer functies uitvoeren: bodembewerking, bemesten, ziekten en plagen bestrijden, beregenen, etc. Dergelijke weinig complexe bodemvoedselwebben zijn kenmerkend voor natuurlijke ecosystemen van vroege successiestadia. Dat zijn precies het soort ecosystemen waar de landbouwgewassen hun oorsprong hebben. Behalve bodemvoedselwebrelaties zijn er ook bodemdieren die de bodem naar hun hand kunnen zetten. De zogenaamde bioturbatoren (ook wel “ecosystem engineers” genoemd). Regenwormen zijn een bekend voorbeeld van bioturbatoren die plantenresten de bodem inwerken en de bodem een losse structuur geven. Het is dus belangrijk om de bodembiodiversiteit op peil te houden, dan wel te bevorderen, om zoveel mogelijk functies door de bodem zelf te laten vervullen. Echter, de oorzaak van de achteruitgang van bodembiodiversiteit is dat de gangbare landbouw steeds meer is gericht op hoge input van meststoffen, gewasbeschermingsmiddelen, nauwe gewasrotatie hoog-renderende gewassen en grondbewerking, terwijl juist die factoren de oorzaak zijn van de afname van bodembiodiversiteit.

Dit is de vicieuze cirkel waarin de landbouw zich bevindt, gestimuleerd door het verdienmodel van hoge opbrengsten: kwantiteit ten koste van bodemvitaliteit. Om het anders te stellen: landbouwbodems zijn te vergelijken met topsporters: gespecialiseerd op enkele functies met een groot risico op blessures, hetgeen ten koste gaat van multi-functionaliteit (Wagg e.a. 2014; Schulte e.a. 2014). Bestaande oplossingen Overwegingen Bij het kiezen uit bekende oplossingen is de vraag waar die oplossingen toe dienen? In een hoogproductief landbouwsysteem wordt momenteel de bodembiodiversiteit gereduceerd door grondbewerking, bemesting en bestrijdingsmiddelengebruik en toch worden hoge opbrengsten verkregen. Op het moment dat de meeropbrengsten niet opwegen tegen de kosten (broeikasgasproductie, uitspoeling van voedingsstoffen naar grond- en oppervlaktewater, verhoging van brandstofgebruik voor grondbewerking en irrigatie), of als een reductie van het chemische bestrijdingsmiddelengebruik wordt opgelegd, kan het interessant worden om de bodembiodiversiteit te verhogen. Bodembiodiversiteit levert een eerst vorm van onderdrukking tegen ziekten en plagen, waarna meer specifieke bodemorganismen voor de verdere onderdrukking van ziektenverwekkers zorgen.

Hiervoor is het belangrijk om een actieve gemeenschap van bacteriën en schimmels te hebben, die kan worden verkregen door de toevoeging van organische stof aan de bodem. Als de milieukosten worden geëxternaliseerd en als de meeropbrengsten niet opwegen tegen de zelf gemaakte kosten, zullen er weinig externe prikkels zijn om bodembiodiversiteit te verhogen. Toch liggen dergelijke prikkels voor de hand. Op het moment dat in droge zomers onvoldoende water beschikbaar is voor beregening, er in het kader van COP25 meer koolstof dient te worden vastgelegd in landbouwbodems, tegemoet dient te worden gekomen aan het Deltaplan Biodiversiteitsherstel en bodembiodiversiteit van belang is voor kringlooplandbouw, wordt het interessant voor de gebruiker van de grond om de bodembiodiversiteit te gaan bevorderen. De vraag is wel (en dat geldt voor alle bodembiodiversiteit in landbouwpercelen) hoe uniek die biodiversiteit is. Daartoe bestaan geen goede referentievergelijkingen. Aangezien het veranderen van bodemeigenschappen meerjarige inspanning vereisen en veel tijd kunnen kosten om tot uiting te komen, is het van belang in het beheer voor een lange termijn te kunnen richten op herstel van bodembiodiversiteit.

En ook dan is het de vraag welke functies op welk niveau worden nagestreefd, welke bodembiodiversiteit er dan nodig is voor die functies en op welke wijze die bodembiodiversiteit kan worden verhoogd?

22

Voor het bevorderen van bodembiodiversiteit is het allereerst van belang dat er voldoende voeding aanwezig is voor het bodemleven en ook om de (overige) oorzaken van het bodembiodiversiteitsverlies weg te nemen. De voeding bestaat vooral uit organische stof: plantenresten, mest met veel stro, compost, etc. Maar bemesting kan ook een oorzaak zijn van biodiversiteitsverlies: eenzijdige bemesting met kunstmest of drijfmest, verstoring van het bodemleven door intensieve grondbewerking, bestrijdingsmiddelen, hoogproductieve landbouwgewassen, etc. Veel van deze oplossingen kennen “trade-offs” (Bender e.a. 2016). Zo wordt veel van de toegevoegde organische stof weer afgebroken tot (onder andere) CO2, kan het uitrijden van vaste mest tot meer stikstofvervluchtiging leiden en kan niet-kerende grondbewerking tot meer onkruidontwikkeling leiden (Schouten e.a. 2018). Daarnaast kan het gebruik van groenbemesters ook de onkruidbestrijding bemoeilijken en tot een toename van plantenparasitaire nematoden leiden. De vraag is dus hoe de organische stof, of het mengsel van groenbemestergewassen dient te zijn samengesteld om het gewenste resultaat effectief mee te kunnen bereiken. Bovendien zijn niet alle maatregelen even effectief op elke grond. Zo varieert de effectiviteit van niet-kerende grondbewerking van plek tot plek (Schouten e.a.

2018), zonder dat daar een eenduidige verklaring voor mogelijk is. Akkerranden zijn wel effectief voor de bovengrondse plaagbeheersing, maar hebben geen tot weinig invloed op de bodem van de akker zelf. Daardoor is het niet gemakkelijk generieke maatregelen voor te stellen, of toepassingen voor bovengrondse biodiversiteit naar de bodem te brengen. Hierna wordt een aantal mogelijkheden en dilemma’s beschreven. Gewasrotatie en groenbemesters Een ruime gewasrotatie is van belang voor de onderdrukking van ziekten en plagen. Hoe langer de ziekten- en plaagverwekkers niet in contact staan met een geschikte gastheerplant, des te verder hun aantallen achteruitgaan. Lage besmettingspopulaties leiden tot minder ziektenuitbraak als de geschikte gastheerplanten inmiddels weer verbouwd worden op het betreffende perceel. Verder zijn rustgewassen zoals granen goed voor het herstel van het bodemleven, terwijl gewassen zoals aardappel, waarbij de grond intensief voorbewerkt, gezeefd en in ruggen opgebouwd wordt, een aanslag vormen op de bodembiodiversiteit. In het algemeen zijn hoger renderende teelten nadelig voor de bodembiodiversiteit. De eis op vergroening in het Gemeenschappelijk Landbouw Beleid (GLB) van de Europese Unie bevat aspecten die positief kunnen uitpakken voor de bodembiodiversiteit.

De teelt van groenbemesters leidt tot verhoging van het aanbod aan organische stof, waardoor het bodemleven meer voeding krijgt. Echter, als de groenbemesters met veel mechanisch geweld worden ondergewerkt, gaat dit positieve effect veelal verloren. Daarnaast moeten, zoals reeds gesteld, de groenbemesters goed in de rotatie passen en niet de bodemziekten- en plaagverwekkende organismen vermeerderen. Recent is ook nieuw onderzoek uitgevoerd om het concept van “plant-soil feedback” in de landbouw toe te passen (Barel e.a. 2018). In dit concept draait het bij de gewasrotatie niet alleen om de onderdrukking van ziekten en plagen, maar ook om het stimuleren van de algehele biologische en fysisch-chemische bodemeigenschappen. Dus niet alleen gewasrotatie met het oog op plaagonderdrukking, maar ook met het oog op het stimuleren van de bodembiodiversiteit zodat er een positief effect uitgaat naar het opvolgende gewas. Deze ontwikkelingen kunnen in samenhang worden gezien met een verkenning van de mogelijkheid om mengteelten te bevorderen waardoor efficiënter gebruik kan worden gemaakt van de beschikbare voedingsstoffen, water en licht, hetgeen een positief effect kan hebben op de onkruidonderdrukking en de bodembiodiversiteit. Een geheel andere benadering van gewasrotatie is de incorporatie van biomassagewassen die de grond kunnen verbeteren.

De analyse van de bodem van een 7-jaren durende proef in Gent, België, 23

onder vergelijkbare omstandigheden als op kleigrond in Nederland, werd het effect van mais, sorghum, switch gras en miscanthus op de bodem vergeleken met dat van aangeplante wilgentwijgen. Het bleek dat de bodem onder de wilgen meer organische stof bevatte en meer aggregaten had (dus een betere structuur bevatte) dan de bodem onder de andere gewassen (Schrama e.a. 2016). Eveneens bleek dat grondmonsters die onder kasomstandigheden met tarwe werden beplant een zodanige bescherming bood dat de tarwe niet ziek werd van boven- en ondergrondse schimmelziekten, terwijl dat wel het geval was voor tarwe de op de overige grondmonsters tarwe werd geteeld. Deze proef suggereert dus dat de incorporatie van gewassen met radicaal andere eigenschappen in een gewasrotatie tot een substantiële verbetering van de bodemcondities – en mogelijk ook van de bodembiodiversiteit – kan leiden dan andere cultuurmaatregelen zoals organische stoftoevoeging (Schrama e a. 2016). Bovendien kunnen de wilgen ook worden geoogst voor “bio-based’ economy doeleinden, als grondstof voor de chemische industrie, of als toevoeging aan bodems waardoor houtafbrekende schimmels worden vermeerderd die plantenziektenverwekkende schimmels onderdrukken.

Gangbare versus biologische landbouw Het is moeilijk om het verschil tussen gangbare en biologische landbouw te bespreken zonder dat de voor- en tegenstanders van deze teeltsystemen direct de barricaden betrekken. In een lange-termijn proef van 13 jaar op Vredepeel werd waargenomen dat in een biologisch (ook wel organisch genoemd) teeltsysteem de hoeveelheid plantenparasitaire nematoden lager was in het biologische dan in het gangbare systeem. Ook was het interessant dat in het biologische systeem de bodemprocessen een grotere ruimtelijke homogeniteit lieten zien dan in de gangbare systemen die gebaseerd waren op kunstmest en (varkens)drijfmest (Schrama e.a. 2018a). Ondanks kritiek op deze proef (de verschillende behandelingen waren niet gerandomiseerd ; v.d Ven e.a. 2018, maar zie Schrama e.a. 2018b), leveren dergelijke lange-termijnproeven veel inspiratie op voor alternatieve mogelijkheden. Daarbij dient te worden aangemerkt dat het beter zou zijn een tussenoplossing te vinden waarbij de voordelen van zowel gangbaar als biologisch/organisch worden geïntegreerd, in plaats van de lijn voort te zetten als ware de ene methode beter dan de andere. Dergelijke aanpak is bijvoorbeeld gekozen in de Soil Health proef op Vredepeel.

Op grond van de vergelijking tussen gangbare en biologische (organische) landbouw in het door NWO-Groen gefinancierde “Vital Soils” project wijst een eerste moleculaire analyse van de bodems uit dat de variatie in microbiële biodiversiteit zeer groot is (van Rijssel e.a. in voorbereiding). Het lijkt er dus op, dat op praktijkvelden de verschillen als gevolg van organische versus gangbare landbouw kleiner zijn dan die tussen de verschillende deelnemende boeren (van Rijssel, Koorneef e.a. in voorbereiding). Deze resultaten suggereren dat het ook een kansrijke optie is om “best practices” van boeren ten aanzien van bodembiodiversiteit te vergelijken en daarvan te leren. Recalcitrante versus labiele organische stoftoevoeging De visie op hoe koolstof, dat het voedsel vormt voor de ontwikkeling van het bodemvoedselweb (Moore e.a. 2004) kan worden vastgelegd in bodem is momenteel aan het kantelen. Voorheen werd uitgegaan van de toevoeging van moeilijk afbreekbare (recalcitrante) organische stof, omdat die koolstof minder makkelijk wordt afgebroken en dus langer in de bodem aanwezig blijft. Ook Biochar is zo’n product, waarvan het vooralsnog niet vaststaat of het een positief effect heeft op bodemfuncties en bodembiodiversiteit (Jeffery e.a. 2017). Sinds enige tijd is er echter een andere visie op de vastlegging van organische stof en de rol van het bodemleven er in.

Het huidige idee is dat de organische stof in de bodem eerst door de bacteriën en schimmels wordt geconsumeerd, waarna de koolstof, al dan niet als dode resten van de micro-organismen, op de bodemdeeltjes en in 24

aggregaten wordt vastgelegd. In dit nieuwe idee spelen bacteriën en schimmels een grote rol bij de stabilisatie van koolstof, maar er is relatief weinig kennis van het effect hiervan op bodembiodiversiteit aan micro-organismen en op de biodiversiteit in de hogere lagen van het bodemvoedselweb.

Bodemadditieven (inocula) Er bestaat een ruim aanbod aan bodemadditieven (mycorrhizaschimmels, plant groeibevorderende micro-organismen, entomopathogene nematoden, etc.). Veel van deze additieven zijn gericht op het bevorderen van een of enkele bodemfuncties, bijvoorbeeld de onderdrukking van slakken door entomopathogene nematoden. Het kan zeer lastig zijn om deze inocula te laten aanslaan, laat staan ze te handhaven in de bodem. Daarom is er buiten specifieke doeleinden (zoals bijvoorbeeld de controle van slakken) weinig reden om deze inocula toe te voegen als middel om bodembiodiversiteit te verhogen. Precisielandbouw Deze techniek is er op gericht om zeer gericht voedingsstoffen of gewasbeschermingsmiddelen toe te passen. Er bestaan gedetailleerde bemonsterings- en remote-sensing technieken gekoppeld aan ruimtelijke statistische methoden om bijvoorbeeld de verdeling van (plantenparasitaire) nematoden op akkers in kaart te brengen (Quist e.a. 2019). Buiten dat is er nog maar weinig bekend over hoe deze technieken kunnen worden toegepast om de bodembiodiversiteit te bevorderen, al is er duidelijk potentie door middel van het koppelen van hyperspectrale reflectietechnieken die via de plant indicatief zijn voor de bodembiodiversiteit (Nuijten e.a .2019).

Met remote sensing (bijvoorbeeld door drones, vliegtuigen of satellieten) kan heel nauwkeurig verschillen in bodemvruchtbaarheid worden bepaald en kan selectief op de minder vruchtbare plekken specifiek maatregelen worden getroffen. Herstel van bodembiodiversiteit door natuurherstel op akkers Op veel plaatsen in Nederland is de afgelopen decennia landbouwgrond uit productie genomen teneinde natuur te herstellen. Op enkele locaties, in de Drentse Aa (Verschoor 2001), de zuid-Veluwe (Kardol e.a. 2005, van der Wal e.a. 2006, Holtkamp e.a. 2011, Morriën e.a. 2017), Zuid-Limburg (Kuramae e.a. 2011) zijn nematoden (Drentse Aa), micro-organismen (Zuid-Limburg) en het hele voedselweb (zuid Veluwe) bepaald. Hieruit volgen enkele conclusies die voor een of meerdere locaties gelden: de diversiteit aan bacteriën, schimmels en nematoden neemt niet sterk toe als het land uit productie genomen wordt, maar wel komen er andere soorten, waardoor soms de diversiteit tijdelijk verhoogd wordt. De micro-arthropoden nemen wel in diversiteit toe, vooral doordat ze de uit productie genomen gronden vanuit de randen en de omgeving lijken te koloniseren (Kardol 2005); eenzelfde suggestie is ook door Siepel (2018) gedaan. De aantallen plantenparasitaire nematoden nemen af, terwijl de aantallen bacterie- en schimmeleters en ook de aantallen omni-carnivoren toenemen (Verschoor 2001).

Dat geldt overigens ook voor de aantallen actieve plant-pathogene schimmels in de bodem: die nemen af naarmate het land langer uit productie is genomen, terwijl de aantallen actieve arbusculaire mycorrhizaschimmels lijken toe te nemen (Hannula e.a. 2017). Verder is door middel van voedselweb- en netwerk-analyse en het labelen van plantmateriaal aangetoond dat het bodemvoedselweb efficiënter wordt naarmate het land langer geleden uit productie is genomen (Holtkamp e.a. 2011; Morriën e.a. 2017).

25

De ontwikkeling van het bodemleven op uit productie genomen landbouwgronden duurt lang: het kost al snel 10 jaar of meer voordat het bodemvoedselweb efficiënter wordt. Inmiddels is er ook ruime ervaring met grondtransplantatie (Wubs e.a. 2017; Wubs e.a. 2019). Door de verwijdering van de toplaag van voormalig akkerland en daarna het transplanteren van een geringe hoeveelheid bodem (enkele kubieke meters per hectare), kon de ontwikkeling van een heideveld en een heideschraal grasland worden teruggebracht tot enkele jaren. Bovendien kon de vegetatie worden gestuurd, afhankelijk van de herkomst van de transplantatiegrond (Wubs e.a. 2017). Op het moment dat grond werd getransplanteerd op plekken waar de toplaag niet verwijderd was, ontstond er ook een verandering in de bodem, maar die kwam pas na circa zeven jaren op gang (Wubs e.a. 2019). Deze effecten bleven tenminste 20 jaar bestaan en waren stabieler als er tegelijkertijd ook een plantengemeenschap werd ingezaaid (Wubs e.a. 2019). Dit werk is op de zuid Veluwe uitgevoerd op zandgrond. Deze resultaten komen overeen met eerdere studies onder kasomstandigheden die op kleigrond zijn uitgevoerd (De Deyn e.a. 2003). Het is onbekend of dergelijke effecten ook op veengrond zullen optreden, of dat daar vernatting een allesoverheersende rol speelt.

Bodembiodiversiteit in bossen Naast alle zaken over bossen die inmiddels al terloops zijn genoemd, is het belangrijk om twee aspecten te noemen. Het eerste is de bosomvorming die momenteel plaatsvindt. Het kappen van bossen voor het herstel van andere vormen van natuur heeft tot gevolg dat veel van de bestaande bodembiodiversiteit verloren gaat (De Goede 1993). Of dat goed of slecht is, hangt af van wat er in het bestaande bos aanwezig is. Het kappen van een monotone dennenakker kan minder schadelijk zijn dan het opruimen van een gemengd bos, maar veel hangt af van wat er voor in de plaats komt. Het afvoeren van al het hout uit bossen voor biomassaverbranding heeft nadelige gevolgen voor de bodembiodiversiteit, waaronder die van paddenstoelen. Naast het kappen, wordt momenteel in toenemende mate de bosbodem geklepeld voordat nieuwe bomen worden gezaaid en/of geplant (zie b.v. https://edepot.wur.nl/393243). Los van de voordelen voor bosverjonging is het te verwachten dat klepelen de afbraak van de strooisellaag versnelt en daardoor tot CO2-emissie leidt en ook tot verlies aan organische stof voor het bodemleven. Aangezien mycorrhizaschimmels niet goed tegen bodemverstoring bestand zijn, kan dit ook een negatief effect hebben op paddenstoelen. Daarom zou deze beheermethode vanuit het perspectief van klimaat impact en impact op bodembiodiversiteit dienen te worden geëvalueerd.

Conclusies bodembiodiversiteit 1. Intensivering van het landgebruik leidt tot een achteruitgang van de bodembiodiversiteit, de complexiteit van de bodemgemeenschap (zgn trofische complexiteit) en de biomassa van de meeste (inclusief bacteriën, schimmels en micro-arthropoden) groepen van bodemorganismen. Alleen de planteneters zouden in aantal kunnen toenemen. 2. De diversiteitsafname tijdens intensivering van landgebruik verschilt per groep en de wijze waarop de effecten worden uitgedrukt. De biomassa van alle soorten ongewervelden (behalve van sommige planteneters zoals die van enkele soorten plantenparasitaire nematoden) neemt af naarmate het land intensiever wordt gebruikt. Daarnaast nemen ook mycorrhizaschimmels af; de ontwikkelingen van bacteriën en schimmels wellicht ook, maar mogelijk niet in alle gevallen. 3. Hierdoor ontstaan bacterie-gedomineerde bodems die goed zijn voor hoge gewasopbrengsten, maar slecht presteren op de levering van andere ecosysteemdiensten, zoals het vasthouden van voedingsstoffen, tegengaan van uitspoeling van nitraat naar het grond- en oppervlaktewater, vastlegging van koolstof, bodemstructuur en water vasthoudend vermogen en het vastleggen van broeikasgassen.

26

4. Bodembiodiversiteit kan worden hersteld door landbouwgrond uit productie te nemen of door (al dan niet houtige) rustgewassen in de rotatie op te nemen, of houtachtige producten in de grond in te werken. Dit hoeft niet te betekenen dat het totale aantal soorten bodemorganismen toeneemt, want als de grond tot rust komt, kunnen verstoringstolerante soorten worden vervangen door verstoringsgevoelige soorten. Maar de totale aantallen per soort kunnen wel toenemen. 5. Het afgraven van de toplaag van landbouwgrond resulteert in een verarmde toplaag waarin de hoeveelheid voedingsstoffen, maar ook organische stof, de biodiversiteit en de biomassa aan bodemorganismen sterk is gereduceerd. Het duurt minstens tientallen jaren –zo niet veel langervoordat deze factoren enigszins toenemen. Grondtransplantatie kan het ecosysteem sneller naar de nieuwe toestand doen door ontwikkelen, doordat de bodemorganismen van die stadia sneller ter plaatse zijn en zich kunnen vestigen. 6. Het is mogelijk om met statistische methoden lokale en regionale kaarten te maken van de aanwezige bodembiodiversiteit, maar de beperkte gegevensdichtheid maakt dat deze schattingen voor sommige groepen bodemorganismen nogal sterk kunnen afwijken van de echte veldwaarden. Bovendien zijn in de huidige kaarten de micro-organismen niet als biodiversiteit, maar als activiteit in de totale bodembiodiversiteit opgenomen.

De kaarten dienen daarom met zorg te worden geïnterpreteerd in relatie tot de wijze waarop ze zijn samengesteld en wat de gegevens werkelijk tonen. Het stopzetten van het Landelijk Meetnet Bodem heeft tot gevolg gehad dat dergelijke trends niet verder door geanalyseerd kunnen worden. 7. De paddenstoelschimmels lijken zich te herstellen na de sterke verzuring en vermesting halverwege de jaren ’80. Echter, meer dan 60 procent van de paddenstoelen staat nog steeds op de Rode Lijst. 8. Loopkevers lijken het goed te doen op de meeste landbouwpercelen. 9. Trends in de tijd zijn moeilijk te koppelen aan veranderende milieufactoren, doordat zoveel factoren tegelijk veranderen (b.v.: veranderend landgebruik variërend van intensivering tot natuurontwikkeling met/zonder verwijdering van de toplaag, klimaatverandering inclusief de toename van extreme weersomstandigheden, stijging van CO2 gehaltes, urbanisatie, veranderingen in bemestings- en bestrijdingsmiddelenpraktijk). 10. Er zijn nog maar weinig indicaties van mogelijke effecten van klimaatverandering op bodembiodiversiteit. Toch speelt het bodemleven een cruciale rol in de adaptatie en mitigatie tijdens klimaatverandering, bijvoorbeeld bij de organische stofophoping in bodem en de controle van areaaluitbreidende planten en ziekten. 11.

Er is weinig bekend van wat de potentie is van landbouwgrond voor de huisvesting van (een systeem-typische) bodembiodiversiteit. Een referentiesysteem van bodembiodiversiteit voor de verschillende landgebruiksvormen zou wenselijk zijn, gekoppeld aan de gevolgen voor ecosysteemprocessen en –diensten, waardoor het duidelijker is waaraan gemeten waarden getoetst kunnen worden.

27

Geraadpleegde literatuur. Arnolds, E. & M. Veerkamp (2008): Basisrapport Rode Lijst Paddenstoelen. Nederlandse Mycologische Vereniging, Utrecht. Bardgett RD and Van der Putten WH 2014. Belowground biodiversity and ecosystem functioning. Nature 515:505-511. Bender, S.F., Wagg, C. & van der Heijden, M.G.A., (2016) An underground revolution: soil biodiversity for promoting ecosystem multifunctionality. Trends in Ecology and Evolution 31: 440-452. Bezemer, F., Begheyn, M.J.W.A. & Dirven – van Breemen, E.M. (2017) GLOBE levert een mondiale database - Scholieren doen 142 miljoen milieumetingen aan bodem, water, atmosfeer en natuur. Bodem 27(4): 22-24 Bongers T. 1988. De Nematoden van Nederland [The Nematodes of the Netherlands]. Natuurhistorische Bibliotheek (ISBN: 9789050110150) Bongers T. 1990. The maturity index: an ecological measure of environmental disturbance based on nematode species composition. Oecologia 83:14–19. Brinkman, E.P., Duyts, H., Kardol, P., Karssen, G. and Van der Putten, W.H. 2015. Plant-feeding nematodes in coastal sand dunes: occurrence, host specificity and effects on plant growth. Plant and Soil 397:17-30. Brinkman, E.P., Van Veen, J.A. and Van der Putten, W.H. (2004) Endoparasitic nematodes reduce multiplication of ectoparasitic nematodes, but do not prevent growth reduction of Ammophila arenaria (L.) Link (marram grass). Applied Soil Ecology 27: 65-75.

Crittenden, SJ Poot, N Heinen, M Van Balen, DJM Pulleman MM. 2015. Soil physical quality in contrasting tillage systems in organic and conventional farming. Soil and Tillage Research 154, 136144. DA Heemsbergen, MP Berg, M Loreau, JR Van Hal, JH Faber, HA Verhoef 2004. Biodiversity effects on soil processes explained by interspecific functional dissimilarity. Science 306:1019-1020 Dassen, S., Cortois, R., Martens, H., De Hollander, M., Kowalchuk, G. A., van der Putten, W. H., & De Deyn, G. B. (2017). Differential responses of soil bacteria, fungi, archaea and protists to plant species richness and plant functional group identity. Molecular Ecology, 26:4085-4098. doi:10.1111/mec.14175 De Deyn, G.B., Raaijmakers, C.E., Zoomer, H.R., Berg, M.P., De Ruiter, P.C., Verhoef, H.A., Bezemer, T.M. and Van der Putten, W.H. (2003) Soil invertebrate fauna enhances grassland succession and diversity. Nature 422: 711-713. De Goede, RGM. 1993. Terrestrial nematodes in a changing environment. PhD Thesis. De Ruiter, P. C., Neutel, A. M., & Moore, J. C. (1995). Energetics, patterns of interaction strengths, and stability in real ecosystems. Science, 269:1257-1260. De Vries, F. T., Liiri, M. E., Bjornlund, L., Bowker, M. A., Christensen, S., Setala, H. M., & Bardgett, R. D. (2012). Land use alters the resistance and resilience of soil food webs to drought. Nature Climate Change, 2(4), 276-280.

https://doi.org/10.1038/nclimate1368

28

De Vries, F.T., E. Thébault, M. Liiri, K. Birkhofer, M.A. Tsiafouli, L. Bjørnlund, H. Bracht Jørgensen, M.V. Brady, S. Christensen, P.C. de Ruiter, T. d’Hertefeldt, J. Frouzk, K. Hedlund, L. Hemerik, W.H.G. Hol, S. Hotes, S.R. Mortimer, H. Setälä, S.P. Sgardelis, K. Uteseny, W.H. van der Putten, V. Wolters, and R.D. Bardgett. (2013). Soil food web properties explain ecosystem services across European land use systems. Proceedings of the National Academy of Sciences, 110:14296-14301. Debeljak, M.; Kocev, D.; Towers,W.; Jones, M.; Griffiths, B.S.; Hallett, P.D. 2009. Potential of multiobjective modfor risk-based mapping of the resilience characteristics of soils: Demonstration at a national level. Soil Use Manag. 25:66–77. de Graaff MA, Hornslein N, Throop H, Kardol P, van Diepen LTA 2019. Effects of agricultural intensification on soil biodiversity and implications for ecosystem functioning: A meta-analysis. Advances in Agronomy, 2019 (in press). Frazão, J, de Goede, RGM, Brussaard, L, Faber JH, Groot JCJ, Pulleman MM 2017. Earthworm communities in arable fields and restored field margins, as related to management practices and surrounding landscape diversity Agriculture, Ecosystems & Environment 248, 1-8 Gange AC, Gange EG, Sparks TH, Boddy L. 2007. Rapid and Recent Changes in Fungal Fruiting Patterns. Science 316: 71.

Griffiths, B.S., Römbke, J., Schmelz, R.M., Scheffczyk, A., Faber, J.H., Bloem, J., Pérès, G., Cluzeau, D., Chabbi, A., Suhadolc, M., Sousa, J.P., Martins Da Silva, P., Carvalho, F., Mendes, S., Morais, P., Francisco, R., Pereira, C., Bonkowski, M., Geisen, S., Bardgett, R.D., De Vries, F.T., Bolger, T., Dirilgen, T., Schmidt, O., Winding, A., Hendriksen, N.B., Johansen, A., Philippot, L., Plassart, P., Bru, D., Thomson, B., Griffiths, R.I., Bailey, M.J., Keith, A., Rutgers, M., Mulder, C., Hannula, S.E., Creamer, R., Stone, D. (2016) Selecting cost effective and policy-relevant biological indicators for European monitoring of soil biodiversity and ecosystem function. Ecological Indicators 69: 213-223. Griffiths, BS Ritz, K Bardgett, RD Cook, R Christensen, S Ekelund F e.a. 2000. Ecosystem response of pasture soil communities to fumigation-induced microbial diversity reductions: an examination of the biodiversity–ecosystem function relationship Oikos 90: 279-294. Griffiths, R.I.; Thomson, B.C.; Plassart, P.; Gweon, H.S.; Stone, D.; Creamer, R.E.; Lemanceau, P.; Bailey, M.J. (2016) Mapping and validating predictions of soil bacterial biodiversity using European and national scale datasets. Appl. Soil Ecol. 2016, 97, 61–68. Hagner M, Mikola J, Saloniemi I, Saikkonen K, Helander M. 2019.

Effects of a glyphosate-based herbicide on soil animal trophic groups and associated ecosystem functioning in a northern agricultural field. Scientific Reports volume 9, Article number: 8540. Hannula, S. E., Morriën, E., De Hollander, M., van der Putten, W. H., van Veen, J. A., & De Boer, W. (2017). Shifts in rhizosphere fungal community during secondary succession following abandonment from agriculture. ISME Journal, 11:2294-2304. doi:10.1038/ismej.2017.90 Hedlund, K., Santa Regina, I., Van der Putten, W.H., Leps, J., Díaz, T., Korthals, G.W., Lavorel, S., Brown, V.K., Gormsen, D., Mortimer, S.R., Rodríguez Barrueco, C. , Roy, J., Smilauer, P., Smilauerová, M., Van Dijk, C. (2003) Plant species diversity, plant biomass and responses of the soil community on abandoned land across Europe: idiosyncracy or above-belowground time lags. Oikos 103: 45-58. Helgason T, Daniell TJ, Husband R, Fitter AH, Young JPW. 1987. Ploughing up the wood-wide web? Nature 394:431-431

29

Holtkamp, R., van der Wal, A., Kardol, P., Dekker, S.C., van der Putten, W.H. & P.C. de Ruiter.2011. Modelling C and N mineralisation in soil food webs during secondary succession on ex-arable land. Soil Biology & Biochemistry 43: 251-260. JC Moore, EL Berlow, DC Coleman, PC de Ruiter, Q Dong, A Hastings et al. 2004.Detritus, trophic dynamics and biodiversity. Ecology letters 7:584-600 Jeffery, S., Memelink, I., Hodgson, E., Jones, S., van de Voorde, T. F. J., Bezemer, T. M., ... van Groenigen, J. W. (2017). Initial biochar effects on plant productivity derive from N fertilization. Plant and Soil, 415(1-2), 435-448. JM Barel, TW Kuyper, J Paul, W de Boer, JHC Cornelissen, GB De Deyn. 2018. Winter cover crop legacy effects on litter decomposition act through litter quality and microbial community changes. Journal of Applied Ecology 56:132-143. Kardol, P., Bezemer, T.M., Van der Wal, A., Van der Putten, W.H. (2005) Successional trajectories of soil nematode and plant communities in a chronosequence of ex-arable lands. Biological Conservation 126: 317-327. Kok, L, van Eekeren, N, van der Putten, WH, van den Born, GJ, Schouten, AJ, and Rutgers, M. 2017. Zonneparken en bodemafdekking; trade-off of win-win bij energieopwekking en bodemfuncties? Bodem 27 (4), 18-21 Krediet, A 2019; De Nederlandse Regenwormen – Jeugdbondsuitgeverij. Kuramae, EE Gamper, H van Veen JA, Kowalchuk GA.

2011. Soil and plant factors driving the community of soil-borne microorganisms across chronosequences of secondary succession of chalk grasslands with a neutral pH. FEMS microbiology ecology 77:285-294 Meisner, A., De Deyn, G. B., de Boer, W., & van der Putten, W. H. (2013). Soil biotic legacy effects of extreme weather events influence plant invasiveness. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 110:9835-9838. Meisner, A., Jacquiod, S., Snoek, L.B., ten Hooven, F.C. and van der Putten, W.H. (2018). Drought legacy effects on the composition of soil fungal and prokaryote communities. Frontiers in Microbiology 9: 294. Morriën, E., Hannula, E.E., Snoek, L.B., Helmsing, N., Zweers, H., de Hollander, M., Bouffaud, MBuée, M, Dimmers, W, Duyts, H, Geisen, S, Girlanda, M, Griffiths, RI, Bracht Jȍrgensen, H, Jensen, J, Plassart, P, Schmelz, RM, Schmidt, O, Thomson, BC, Tisserant, E, Uroz, S, Winding, A, Bailey, M, Bonkowski, M, Faber, J, Martin, F, Lemanceau, P, de Boer, W, van Veen, JA, van der Putten, WH 2017. Composition of soil biodiversity networks, functional changes in nutrient dynamics, and consequences for vegetation succession. Nature Communications |8:14349 | Nuijten, RJG Kooistra, L De Deyn GB 2019.

Using Unmanned Aerial Systems (UAS) and Object-Based Image Analysis (OBIA) for Measuring Plant-Soil Feedback Effects on Crop Productivity. Drones 3: 54 Philippot, L., Raaijmakers, J.M., Lemanceau, P., and van der Putten, W.H. 2013. Going back to the roots: the microbial ecology of the rhizosphere. Nature Micobiology Reviews 11:789-799. Phillips, H. R., C. A. Guerra, M. L. Bartz, M. J. Briones, G. Brown, O. Ferlian, K. Gongalsk, J. Krebs, A. Orgiazzi, and B. Schwarz. Et al. 2019. Global distribution of earthworm diversity. Science.

30

Quist, C. W., G. Gort, P. Mooijman, D. J. Brus, S. van den Elsen, O. Kostenko, M. Vervoort, J. Bakker, W. H. van der Putten, and J. Helder. 2019. Spatial distribution of soil nematodes relates to soil organic matter and life strategy. Soil Biology and Biochemistry 136:107542. Quist, C.W., Schrama, M. de Haan, J.J., Smant, G., Bakker, J., Van der Putten, W.H. and J. Helder. 2016. Organic farming practices result in compositional shifts in nematode communities that exceed crop-related changes. Applied Soil Ecology 98:254-260. Raaijmakers, JM and Mazzola, M 2016. Soil immune responses. Science 352: 1392-1393. Rutgers, M., Dirven-Van Breemen, L., eds. (2012) Een gezonde bodem onder een duurzame samenleving. Report 607406001, RIVM, Bilthoven, The Netherlands. Rutgers, M., Orgiazzi, A., Gardi, C., Römbke, J., Jänsch, S., Keith, A.M., Neilson, R., Boag, B., Schmidt, O., Murchie, A.K., Blackshaw, R.P., Pérès, G., Cluzeau, D., Guernion, M., Briones, M.J.I., Rodeiro, J., Piñeiro, R., Díaz Cosín, D.J., Sousa, J.P., Suhadolc, M., Kos, I., Krogh, P., Faber, J.H., Mulder, C., Bogte, J.J., Van Wijnen, H.J., Schouten, A.J., De Zwart, D. (2016) Mapping earthworm communities in Europe. Applied Soil Ecology 97: 98-111. ISSN 0929-1393.

Rutgers, M., Orgiazzi, A., Gardi, C., Römbke, J., Jänsch, S., Keith, A.M., Neilson, R., Boag, B., Schmidt, O., Murchie, A.K., Blackshaw, R.P., Pérès, G., Cluzeau, D., Guernion, M., Briones, M.J.I., Rodeiro, J., Piñeiro, R., Díaz Cosín, D.J., Sousa, J.P., Suhadolc, M., Kos, I., Krogh, P., Faber, J.H., Mulder, C., Bogte, J.J., Van Wijnen, H.J., Schouten, A.J., De Zwart, D. (2016) Mapping earthworm communities in Europe. Applied Soil Ecology 97: 98-111. ISSN 0929-1393. Rutgers, M., Schouten, A.J., Bloem, J., Van Eekeren, N., De Goede, R.G.M., Jagers op Akkerhuis, G.A.J.M.,Van der Wal, A., Mulder, C., Brussaard, L., Breure, A.M. (2009) Biological measurements in a nationwide soil monitoring network. European Journal of Soil Science 60: 820-832 Rutgers, M., Schouten, A.J., Bloem, J., Van Eekeren, N., De Goede, R.G.M., Jagers op Akkerhuis, G.A.J.M.,Van der Wal, A., Mulder, C., Brussaard, L., Breure, A.M. (2009) Biological measurements in a nationwide soil monitoring network. European Journal of Soil Science 60: 820-832. Rutgers, M., Van Leeuwen, J., Vrebos, D., Van Wijnen, H., Schouten, T. (2018) Bodembiodiversiteit op de kaart: informatie over bodemorganismen beschikbaar en betrouwbaar. Bodem 28(3):8-10. Rutgers, M., Van Leeuwen, J.P., Vrebos, D., Van Wijnen, H.J., Schouten, T., De Goede, R.G.M. (2019) Mapping Soil Biodiversity in Europe and the Netherlands.

Soil Systems 3: 39; doi:10.3390/soilsystems3020039. Rutgers, M., Wouterse, M., Drost, S.M., Breure, A.M., Mulder, C., Stone, D., Creamer, R.E., Winding, A., Bloem, J. (2016) Monitoring soil bacteria with community-level physiological profiles using Biolog™ ECO-plates in the Netherlands and Europe. Applied Soil Ecology 97: 23-35. ISSN 0929-1393. (RUT074) Schouten, T., Bloem, J., De Goede, R., Van Eekeren, N., Deru, J., Zanen, M., Sukkel, W., Van Balen, D., Korthals, G., Rutgers, M. (2018) Veldexperimenten uitgelicht: niet-kerende grondbewerking goed voor de bodembiodiversiteit? Bodem 28(3):20-23. Schrama, M., De Haan, J., Kroonen, M., Verstegen, H., & Van der Putten, W. H. (2018a). Crop yield gap and stability in organic and conventional farming systems. Agriculture, Ecosystems and Environment, 256, 123-130. https://doi.org/10.1016/j.agee.2017.12.

31

Schrama, M., De Haan, J., Kroonen, M., Verstegen, H., & Van der Putten, W. H. (2018b). Reply to comment by Van de Ven et al. on our paper “Crop yield gap and stability in conventional and organic systems”. Agriculture, Ecosystems and Environment, Vol. 267, 15.11.2018, p. 83-86. Schrama, M., Vandecasteele, B., Carvalho, S., Muylle, H., Van der Putten, W.H. 2016. Effects of first and second generation bioenergy crops on soil processes and legacy effects on a subsequent crop. Global Change Biology Bioenergy 8:136-147. Schulte R.P.O., Bampa, F., Bardy, M., Coyle, C., Fealy, R., Gardi, C., Ghaley, B., Jordan, P., Laudon, H., O'Dononghue, C., Ó’hUallacháin, D., O'Sullivan, L., Rutgers, M., Six, J., Toth, G.L., Vrebos, D., Creamer, R. (2015) Making the most of our land: managing soil functions from local to continental scale. Frontiers in Environmental Science 3. Nr. 00081, DOI=10.3389/fenvs.2015.00081. ISSN=2296-665X. Sechi, V., De Goede, R.G.M., Rutgers, M., Brussaard, L., Mulder, C. (2017) A community trait-based approach to ecosystem functioning in soil. Agriculture, Ecosystems and Environment 239: 265-273. Siepel H, Vogels J, Bobbink R, Bijlsma RJ, Jongejans E, de Waald R & Weijters M (2018) Continuous and cumulative acidification and N deposition induce P limitation of the micro-arthropod soil fauna of mineral-poor dry heathlands.

Soil Biology & Biochemistry 119:128-134 Siepel, H Bobbink, R van de Riet, BP van den Burg, AB Jongejans E. 2019. Long-term effects of liming on soil physico-chemical properties and micro-arthropod communities in Scotch pine forest. Biology and Fertility of Soils 55 (7), 675-683 Siepel, H. (2018) Bodembiodiversiteit van zandgronden. Effecten van intensieve bodembewerking op de bodemfauna. Bodem 28(3):11-13. Tamis W.L.M., Zelfde M. van 't, Meijden R. van der, Groen C.L.G. & Udo de Haes H.A. (2005), Ecological interpretation of changes in the Dutch flora in the 20th century., Biological Conservation 125: 211-224. Terrat, S.; Horrigue, W.; Dequietd, S.; Saby, N.P.A.; Lelièvre, M.; Nowak, V.; Tripied, J.; Régnier, T.; Jolivet, C.; Arrouays, D.; et al. Mapping and predictive variations of soil bacterial richness across France. PLoS ONE 2017, 12, e0186766 Terrat, S.; Horrigue, W.; Dequietd, S.; Saby, N.P.A.; Lelièvre, M.; Nowak, V.; Tripied, J.; Régnier, T.; Jolivet, C.; Arrouays, D.; et al. Mapping and predictive variations of soil bacterial richness across France.

PLoS ONE 2017, 12, e0186766 Tsiafouli, MA, Thébault, E, Sgardelis, S, De Ruiter, PC, Van der Putten, WH, Birkhofer, K, Hemerik, L, De Vries, FT, Bardgett, RD, Brady, M, Bjornlund, L, Bracht Jörgensen, H, Christensen, S, D’ Hertfelt, T, Hotes, S, Hol, WHG, Frouz, J, Liiri, M, Mortimer, SR, Setälä, H, Stary, J, Tzanopoulos, J, Uteseny, C, Wolters, V and Hedlund, K. 2015. Intensive agriculture reduces soil biodiversity across Europe. Global Change Biology 21:973-985. Turin H. (2000) De Loopkevers van Nederland. Uitgever: Knnv, Uitgeverij eerste druk, 666 pagina's Turin H. 2000. De Nederlandse Loopkevers. Nationaal Natuurhistorisch Museum Nederland. Turin H., Heijerman, Th. Alders, K. 2017. tien jaar loopkeveronderzoek in het natuurontwikkelingsgebied de reijerscamp (coleoptera: carabidae). Nederlandse Faunistische Mededelingen 49: 47-72.

32

Van de Ven, G. W. J., Schröder, J. J., Hijbeek, R., Velthof, G. L., & van Ittersum, M. K. (2018). Comment on Schrama et al. (2018) Crop yield gap and stability in conventional and organic farming systems. Agriculture, Ecosystems & Environment, 261:133-135. van den Hoogen, J., Geisen, S., Routh, D., Ferris, H., Traunspurger, W., Wardle, D. A.,... Crowther, T. W. (2019). Soil nematode abundance and functional group composition at a global scale. Nature, 572(7768), 194-198. https://doi.org/10.1038/s41586-019-1418-6 van der Heijden, MGA; Klironomos, JN; Ursic, M; et al. 1998. Mycorrhizal fungal diversity determines plant biodiversity, ecosystem variability and productivity. Nature 396:69-72. Van der Wal, A., De Boer, W., Smant, W., Boschker, H.T.S., Bloem, J., Kardol, P., Van der Putten, W.H. and Van Veen, J.A. (2006) Fungal biomass development in a chronosequence of land abandonment. Soil Biology and Biochemistry 38: 51-60. Van Esbroek, M.L.P., Alkemade, J.R.M., Schouten, A.J. (1995) Landelijk Meetnet Bodemkwaliteit. Deel 1: De nematodenfauna en de fosfaattoestand in de bodem van melkveehouderijbedrijven op zandgrond. Rapport 714801004, RIVM, Bilthoven. Van Esbroek, M.L.P., Alkemade, J.R.M., Schouten, A.J. (1996) Landelijk Meetnet Bodemkwaliteit: Nematodenfauna. Deel 2: Bemonstering 1994 (boslocaties op zandgrond). Rapport 714801010, RIVM, Bilthoven.

Van Esbroek, M.L.P., Alkemade, J.R.M., Schouten, A.J. (1997) Landelijk Meetnet Bodemkwaliteit: Nematodenfauna. Deel 3: Bemonstering 1995 (akkerbouwgebieden op zandgrond). Rapport 714801011, RIVM, Bilthoven. van Strien, AJ, Boomsluiter, M, Noordeloos, ME, Verweij, RJT, Kuyper TW 2018. Woodland ectomycorrhizal fungi benefit from large-scale reduction in nitrogen deposition in the Netherlands. Journal of Applied Ecology 55: 290-298. Veen, G. F., Keiser, A. D., van der Putten, W. H., & Wardle, D. A. (2018). Variation in home-field advantage and ability in leaf litter decomposition across successional gradients. Functional Ecology, 32:1563-1574. Verschoor BC 2001. Nematode-plant interactions in grasslands under restoration management. Proefschrift WUR, Wageningen. Wagg, C., Bender, F., Widmer, F. & van der Heijden, M.G.A. (2014) Soil biodiversity and community composition determine ecosystem multifunctionality. Proceedings of the National Academy of Science USA 111: 5266-5270. Wilschut, R. A., Kostenko, O., Koorem, K., & van der Putten, W. H. (2018). Nematode community responses to range-expanding and native plant communities in original and new range soils. Ecology and Evolution, 8:10288-10297. doi:10.1002/ece3.4505 Wubs, E. R. J., van der Putten, W. H., Mortimer, S. R., Korthals, G. W., Duyts, H., Wagenaar, R., & Bezemer, T. M. (2019).

Single introductions of soil biota and plants generate long-term legacies in soil and plant community assembly. Ecology Letters, 22(7). https://doi.org/10.1111/ele.13271

33